prevalencia de parasitos gastrointestinales zoonoticos (helmintos y protozoarios) en
caninos del centro de zoonosis de BogotA.
Paola Andrea
Cabrera García. D.M.V.
Universidad Nacional de Colombia.
Omar Ernesto OrdóñezRobayo. D.M.V. Universidad Nacional de Colombia.
Jesús
Alfredo Cortés Vecino. D.M.V. Laboratorio de
Parasitología. Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia.
Universidad Nacional de Colombia.
Julio Mario
Rodríguez Peña. D.M.V.Z Laboratorio de
Parasitología. Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia.
Universidad Nacional de Colombia.
Luis Carlos
Villamil Jiménez. PhD. Facultad de Medicina
Veterinaria y de Zootecnia. Universidad Nacional de Colombia.
Autor
responsable de la correspondencia: Paola Andrea Cabrera García.
Dirección:
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RESUMEN
El aumento del
número de mascotas, la falta de educación e inadecuado manejo por
parte de los propietarios, han generado un incremento de poblaciones callejeras de caninos,
quienes son la fuente de contaminación más importante de los
ambientes urbanos, con huevos y
larvas infectantes de helmintos y con quistes y ooquistes de protozoarios. En 650 muestras coprológicas
obtenidas de caninos recolectados por el Centro Distrital
de Zoonosis, distribuidas proporcionalmente por localidades, se
diagnosticó mediante pruebas coprológicas presencia de helmintos
y protozoarios gastrointestinales, causantes de enfermedades zoonóticas en la población humana. 156
muestras (24%) no presentaron
huevos ni quistes de helmintos o protozoarios, mientras que se
observó positividad en 494 (76%). Se
evidenció presencia de huevos de Ancylostómidos
(Ancylostoma caninum, Uncinaria stenocephala) en
355 muestras (71.9%), en 47 muestras
(9.5%) presencia de huevos de Toxocara canis, en 9 (1.8%)
presencia de huevos de Dipylidium caninum, 8 muestras (1.6%) quistes de Giardia spp. y 6
muestras (1.2%) ooquistes de Sarcocystis spp. El alto porcentaje de animales
infectados indica que las poblaciones de caninos libres están
involucradas directamente en la diseminación de helmintos y
protozoarios relevantes en la salud
animal y humana, como Ancylostoma caninum, Toxocara canis, Dipylidium caninum, Giardia spp. y
Sarcocystis spp. en la ciudad de Bogotá. A pesar de que los problemas
parasitarios generados por helmintos se consideran superados, este estudio
revela que su importancia se mantiene en poblaciones de caninos libres donde no
existe ningún manejo sanitario, además que los protozoarios son patógenos importantes dentro de
las enfermedades zoonóticas emergentes.
Palabras claves: Zoonosis,
Prevalencia, Caninos, Helmintos, Protozoarios.
INTRODUCCIÓN
Las mascotas,
especialmente los perros y gatos, juegan un papel importante en la sociedad, no
solo en nuestro medio sino a través del mundo debido a la
compañía que proporcionan y a su contribución en el
desarrollo físico, social y emocional en los niños (1).
Diversos
parásitos que infectan naturalmente los caninos, también pueden
infectar los humanos entre los que se incluyen Toxocara canis, Ancylostoma caninum y Dipylidium caninum entre los helmintos y Giardia spp., Cryptosporidium parvum y Sarcocystis spp. que
pertenecen a los protozoarios. Algunas de estas infecciones son asintomáticas o subclínicas en los humanos,
pero otras pueden llevar a enfermedades que son perjudiciales para la salud,
especialmente en personas inmunocomprometidas como
enfermos de SIDA o en tratamientos para cáncer, quienes están en
mayor riesgo de contraer enfermedades (infecciones e infestaciones) zoonóticas, entidades definidas como las
enfermedades que en condiciones naturales se transmiten de los animales
vertebrados al hombre o viceversa (2), por lo
que la contaminación medioambiental con huevos, larvas, ooquistes o quistes infectivos de parásitos caninos
representan un riesgo significativo para la salud pública.
El control adecuado de
las enfermedades zoonóticas debe estar
fundamentado en el conocimiento sobre ellas de una forma generalizada y especialmente
en cuanto a higiene y prevención lo que permitirá que su
presentación disminuya ampliamente (3).
Los estudios sobre la
prevalencia de parásitos gastrointestinales se hacen necesarios para
evaluar el verdadero impacto que estos puedan tener sobre la salud humana y
además se constituyen en la base para recomendar medidas de control en
programas de salud animal (3).
MATERIALES Y MÉTODOS
Animales experimentales: Se emplearon
650 caninos recolectados por el Centro de Zoonosis de Bogotá, el
número de perros se determinó basado en
el modelo binomial propuesto por la O.P.S. para ser
aplicado en estudios en los cuales la información básica
es de mediana calidad y cuando se plantea la probabilidad de iniciar estudios
epidemiológicos, como parte del montaje o inicio de programas de
prevención y control (4).
Se asumió
una prevalencia crítica de 0.5% y un nivel de confianza de 95%
Por conveniencia, el tamaño de la muestra se aproxima a 650 muestras
de diferentes caninos, las cuales se distribuyeron proporcionalmente al
número de perros callejeros de cada localidad según el censo de
población canina realizado por la Secretaria Distrital
de Salud en el año de 1999 como se indica en la tabla 1. Debido a que la
recolección en las localidades de Chapinero y Teusaquillo
se hace conjuntamente fue necesario tomar las dos localidades como si fueran
una sola.
De los caninos
muestreados se obtuvo información acerca de peso, condición
corporal, edad, raza, y localidad de donde provenían; estos datos se
registraron en un formato preestablecido para tal fin.
Toma de la muestra: De cada
canino se obtuvo una muestra de heces de aproximadamente 6 a 10 gramos, a
partir del recto por estimulo digital.
Las muestras recolectadas fueron almacenadas en frascos plásticos
y se colocaron de 4 a 7 ˚C previo rotulado de cada una de ellas con la
información de cada canino, para su transporte al Laboratorio de
Parasitología Veterinaria de la Universidad Nacional de Colombia donde
se procesaron el mismo día.
Pruebas de laboratorio: En el
Laboratorio de Parasitología Veterinaria las muestras fueron procesadas mediante los
procedimientos coprológicos de concentración-flotación de McMaster modificado y Formol-éter (Ritchie).
Para la primera
prueba, de cada muestra previa homogenización se tomaron 2 gramos de
heces, los cuales fueron diluidos en 28 ml de agua
destilada y tamizados posteriormente.
La suspensión obtenida fue centrifugada a 1500 rpm durante 10 minutos y el sedimento obtenido fue
resuspendido en solución sobresaturada de McMaster
(agua destilada, sacarosa, cloruro de sodio) densidad de 1,35 y se mantuvo en
reposo durante 5 minutos después de los cuales el tercio superior de la
suspensión se dispenso en cámara de McMaster
para llevar a cabo el recuento de huevos o quistes de parásitos
gastrointestinales.
Para la prueba de
Formol-éter (Ritchie) se tomó 1 gr. de
materia fecal la cual se homogenizó con 15 ml
de formol al 10%, luego se tamizó a otro recipiente por medio de un
colador con gasa, se exprimió bien el sedimento, se tomaron 10 ml de esta solución en un tubo cónico y a
este se le agregaron 3 ml de éter
etílico, se tapó el tubo y se agitó vigorosamente hasta
quedar completamente homogenizada la muestra, luego se centrifugó por 4
minutos a 1200 rpm, con un asa se removió la capa de grasa
que queda en el tubo y se decantó dejando un sedimento al cual se le
agregaron 2 gotas de yodo del cual se toma una gota y se monta entre
lámina y laminilla, las cuales luego se observan en el microscopio a 10x
o 40x (Figura 1) (5).
Análisis de los resultados: Los datos
recolectados fueron almacenados en hojas electrónicas (Excel) y se
analizaron utilizando metodologías descriptivas incluidas en el mismo
programa, el cual emplea los procesos descritos por Bailey
(1992). A partir de los resultados obtenidos se realizó un mapa de
aproximación al riesgo de enfermedades zoonóticas
originadas por parásitos gastrointestinales.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Edad
La edad de los perros muestreados tuvo un rango comprendido entre los 15
días y los 15 años,
con promedio de 3.5 años, igual a lo reportado por Urrego
et al. en el estudio realizado en el Distrito Capital
en el año 1999, los animales muestreados se dividieron en 5 grupos etáreos basados en el estudio de Visco et al. en el
año de 1977 como se observa en la tabla 2. Los grupos más representativos
correspondieron al de 1 a 2 años con 29.3% y de 3 a 5 años con
29.2%, el de menor presentación fue el de jóvenes entre 7 a 11
meses que correspondió a 4.31% con solo 28 perros del total, pero si se
tiene en cuenta el grupo de 0 a 6 meses y el de 7 a 11 meses la
proporción es de 17.8%.
De
acuerdo a la división por grupos etáreos
el porcentaje de prevalencia más alta a parásitos
gastrointestinales correspondió a los cachorros entre 0 a 6 meses con
una positividad de 72.73%, el de menor prevalencia
fue el grupo de 3 a 5 años con una positividad
de 57.9%.
Un
factor que puede influir en el alto porcentaje de parasitismo en cachorros es
el hecho de que la inmunidad comienza a manifestarse a partir de la quinta
semana de edad como ocurre en el caso de T.
canis (8); además de las vías de
transmisión parasitaria transplacentaria y transmamaria
por lo que el cachorro puede infectarse
desde antes de nacer o desde el mismo momento en que empieza a alimentarse (9).
En
todos los grupos etáreos, los parásitos
hallados con mayor frecuencia fueron los Ancylostómidos
que variaron entre 50% y 84.8% correspondiendo este último valor al
grupo de 6 o más años mostrando un aumento relativamente
proporcional a medida que la edad avanza. T. canis
mostró su mayor prevalencia en los cachorros de 0 a 6 meses en los
cuales fue de 23.86%, este grupo
también mostró la prevalencia más alta a Giardia spp. con un 2.27%, lo que coincide con un estudio previo
realizado en Bogotá donde se encontró que los perros de 2 a 8
meses de edad tenían mayor predisposición de estar infectados por
el parásito (10). Isospora spp. también
mostró la mayor prevalencia entre cachorros de 0 a 6 meses con un 12.5%.
El grupo de 7 a 11 meses de edad mostró la mayor prevalencia a T.
leonina con un 19.23% (Tabla 3).
T. canis obtuvo el mayor porcentaje en cachorros
de 0 a 6 meses debido tal vez a que el ciclo biológico del parásito
presenta diferentes formas de infección, siendo los cachorros y neonatos
más afectados por la vía transplacentaria
y lactogénica, lo que concuerda con lo
reportado por Lightner (1978) para cachorros entre 2
semanas y 2 meses de vida.
El
alto porcentaje de positividad para Ancylostómidos en perros adultos puede deberse a la ruta de
transmisión percutánea, ya que los animales muestreados al ser
procedentes de la calle están en frecuente contacto con medios muy
contaminados.
Sexo
Los machos representaron el mayor porcentaje dentro de la muestra con un
56.92% (370), y las hembras el 43.08% con 280 caninos, estos datos son similares a los reportados en el
estudio epidemiológico realizado en el año 1999 (6) el cual
refleja una relación similar entre machos y hembras.
Las
hembras mostraron una positividad a la
presentación de parásitos más alta (67.5%) en
comparación con los machos (57.5%). Las prevalencias
halladas según el sexo se encuentran en la Tabla 4.
La
mayor positividad presentada por las hembras puede
estar explicada por procesos fisiológicos que ocurren en estas como son
la gestación y lactancia. En la primera ocurren alteraciones hormonales
que pueden llevar a reactivación de parásitos como ocurre en el
caso de T. canis;
en la lactancia debido a que la prolactina aumenta de 10 a 12 veces su
concentración en sangre, parece que tiene un efecto adverso en la
diferenciación de células linfoides, por lo que la respuesta
inmune en la hembra gestante o lactante se puede ver afectada (11).
raza
La raza más frecuentemente hallada en el estudio
correspondió a los perros criollos con un 82.9% (539), seguido por los French Poodle con el 9.4%, las
demás razas encontradas se resumen en la tabla 5, cuando una raza se
encontró de una a cuatro veces fue agrupada en la categoría
Otras. El alto porcentaje de perros
criollos puede estar correlacionado con el hecho que la mayor proporción
de mascotas presentes en viviendas corresponden a razas puras (6).
La raza con mayor prevalencia de parásitos gastrointestinales fue
Siberian Husky con 88.9%
seguido por criollos con 63.5%. La raza que presentó mayor número
de muestras negativas fue la Labrador con 50% (Tabla 5).
El rango de peso encontrado fue de 1 a 30 Kg. con un promedio de 12.3
Kg. El grupo de peso con mayor porcentaje correspondió al de 6 a 10Kg
con 28% (182 animales) seguido por el de 16 a 20 Kg. con 26% (169 animales), el
de menos presentación fue el grupo de 21 o más Kg. con un 9.85%
constituido por 64 perros. El grupo de peso de 11 a 15 Kg. mostró
la mayor positividad a parásitos
gastrointestinales con un 65.68% mientras que la positividad
más baja correspondió a 56.25% del grupo de 21 o más Kg.
Los
Ancylostómidos fueron el grupo de
parásitos más frecuente en todos los grupos de peso; T. canis y Giardia spp. alcanzaron su mayor prevalencia en los perros de 1 a 5 Kg.
Probablemente debido a que en este grupo se encuentran la mayoría de
cachorros entre 0 a 6 meses, quienes tienen la mayor prevalencia a estos
parásitos (Ver tabla 6)
Condición corporal
La condición corporal (c.c) 3/5 fue la
más frecuente con un 34.4% y las menos representativas correspondieron a
la c.c 1/5 y c.c 5/5 con
0.46% cada una.
Los parásitos gastrointestinales de mayor
prevalencia en los grupos distribuidos por condición corporal fueron los
Ancylostómidos que variaron entre 67.52% y
100%, se debe tener en cuenta que los casos en los que se dieron prevalencias de 100% fueron los grupos en los que el
número de perros era más pequeño (c.c
1/5, c.c 4.5/5 y c.c 5/5)
en estos mismos grupos además se presentó la mayor positividad (cc 1/5 y 5/5 con
66.67% y c.c 4.5/5 con 100%).
Formol-éter (Ritchie)
Con la prueba de formol-éter se obtuvo una positividad
de 46.15% y se encontraron 350 perros negativos lo que corresponde a 53.85%.
Los resultados obtenidos mediante esta prueba revelaron la presencia de
8 parásitos gastrointestinales, tanto helmintos (Ancylostómidos,
T. canis, T.
leonina, D. caninum, y Taenia spp.) como protozoarios (Giardia spp., Sarcocystis spp., Isospora spp.). El porcentaje más representativo
correspondió a Ancylostómidos con 37.76% seguido por T. canis y T. leonina, los de menor presentación fueron Taenia spp. y D. caninum (Tabla
7).
McMaster
modificada
Con la prueba de McMaster modificada, de los
caninos muestreados, 66.9% (435 muestras) resultaron positivos a uno o
más parásitos gastrointestinales mientras que los 215 restantes,
lo que corresponde a 33.1% fueron negativos.
Esta prueba mostró la presencia de 5 parásitos, de los
cuales solo uno correspondió a protozoarios (Isospora spp.). El mayor porcentaje
correspondió a Ancylostómidos con un
41.63% seguido por T. canis
y T. leonina con un 9.2% (40 caninos)
cada uno (Tabla 7).
Resultados combinados (Mc Master modificada y Formol-éter)
La
combinación de los resultados obtenidos con las dos pruebas muestran una
positividad total de 61.8% siendo el 38.2% restante
de los caninos muestreados negativos a parásitos gastrointestinales,
tanto helmintos como protozoarios.
De
los animales positivos, el mayor porcentaje correspondió a la
infección por Ancylostómidos con un
71.9% lo que corresponde a 355 caninos, el protozoario más frecuente fue
Isospora spp.
con 5.3%.
El
porcentaje obtenido para Ancylostómidos es similar
al encontrado en el Chaco Salteño, Argentina (69.8%) y en New Jersey, E.E.U.U
(64%) y menor al hallado en Chile (96.6%) pero más alto al de la
mayoría de estudios donde la prevalencia varió entre 1.9% y
58.7%. Sin embargo, se puede observar que las prevalencias
más altas se encuentran en Suramérica lo cual se puede explicar,
ya que a pesar de ser parásitos cosmopolitas son más frecuentes
en regiones tropicales y subtropicales, además que las condiciones
sanitarias en las que se mantienen las mascotas en Sur América son
más pobres en comparación a las de los países
desarrollados, en los cuales se han llevado a cabo los estudios de prevalencia
de los que se tiene referencia (12,13, 14, 15, 16, 17, 18, 19, 20, 21, 22, 23,
24).
La
prevalencia obtenida para T. canis fue menor a la encontrada en otros estudios
realizados en: Bogotá (43.6%), Chile (13.5%), España (31.5%), EUA
(14.54%), New Jersey, E.E.U.U (13.4%), Bélgica (18.1%), Atlanta, E.E.U.U (12%), probablemente debido a que los caninos mayores
de 6 meses suelen tener menos Toxocaras spp. adultos en el intestino que los cachorros (11), y en
el presente estudio los cachorros de 0 a 6 meses solo correspondieron a 13.54%
del total de caninos muestreados (16, 21, 22, 25, 26, 27, 28). Aunque la
prevalencia sea baja no significa que no sea importante para la salud
pública, ya que si los huevos infectivos se encuentran concentrados en
áreas de recreación y esparcimiento de niños, la
probabilidad de infección es inminente aún si el porcentaje de huevos
en un área determinada se encuentra por debajo de los valores que se
consideran necesarios para la infección humana (29), además la
probabilidad de transmisión es mayor dado que las áreas verdes
son reducidas en zonas urbanas y concentran la mayor proporción de
materia fecal (23).
La
prevalencia obtenida para Giardia spp. se encuentra entre las más bajas si se
compara con otros estudios inclusive en Bogotá, en donde en el
año de 1995, se obtuvo una prevalencia de 10%, esta diferencia entre
resultados puede deberse al hecho de que en dicho estudio los caninos
muestreados eran menores de un año de edad y con sintomatología
gastrointestinal (10). En el estudio realizado en Australia, se explica la alta
prevalencia de Giardia spp. con la
posibilidad que el protozoario está colonizando el nicho dejado por
parásitos como T. canis y D. caninum (15); si
se tiene en cuenta esta teoría se puede pensar que debido a que en
nuestro medio los nemátodos tienen alta prevalencia, los protozoarios no
tienen un nicho vacante el cual puedan colonizar, otro factor que puede incidir
en esta baja presentación, puede ser la buena calidad del agua tratada y
distribuida por el acueducto de Bogotá.
Sarcocystis spp. se encontró en baja
proporción (1.2%) si se compara con el estudio realizado por Rey y
Pinzón (1990) en el cual la prevalencia fue de 81.64%. La baja
presentación de Sarcocystis spp. sugiere la asociación de este parásito con la
presencia de ganado ovino o vacuno (hospederos intermediarios) por lo que
posiblemente su prevalencia sea mayor en áreas rurales.
Aunque
las técnicas realizadas están en capacidad de detectar ooquistes de Cryptosporidium spp. en el presente estudio no se
encontró ningún canino positivo a este parásito. A pesar de la
importancia que ha tomado la criptosporidiosis, sobre
todo en la población infantil, para la cual se ha encontrado una
prevalencia que oscila entre 3% y 30% en publicaciones hospitalarias del tercer
mundo (31) y en las poblaciones inmunocomprometidas;
al parecer el hecho de no encontrar caninos positivos en el presente estudio y
que en estudios realizados en Bogotá con pacientes VIH positivos en los
cuales la prevalencia fue solo de 0.9% a 1% indica que no es un parásito
muy frecuente en nuestro medio; es posible que esta baja frecuencia esté
dada por las condiciones climáticas de la ciudad de Bogotá por la
baja temperatura ya que los factores ambientales favorecen o impiden la
viabilidad de los ooquistes y posterior
infección de nuevos hospedadores (32).
Un factor importante para la
infección por Cryptosporidium spp. es la transmisión a
través del agua, y debido a la buena calidad de esta en el Distrito
Capital es dificil que personas o animales puedan
resultar infectadas.
Los
huevos de céstodos no fueron muy frecuentes,
lo cual era de esperarse debido a que los procedimientos diagnósticos
realizados en el presente estudio no eran los de mayor sensibilidad para D. caninum o Taenia spp. para lo cual se recomienda utilizar las técnicas de Sloss o Graham (Tabla 7).
Localidades
La
localidad con un mayor porcentaje de positividad a
parásitos gastrointestinales zoonóticos
fue Usaquén con un 84.62% seguido por Barrios
Unidos con 75% y Tunjuelito con 73.7%. Solo en 3
localidades el porcentaje de negativos fue superior que los positivos, estas
fueron La Candelaria con un 60% de muestras negativas, Santafé
(58.3%) y Bosa (54.7%).
El
porcentaje de positividad de Ancylostómidos
tuvo un rango entre 16.7% y 80% en Santafé y Usme respectivamente, aunque en la mayoría de
localidades la positividad fue mayor a 60%, esta
familia de parásitos fue la única que estuvo presente en todas
las localidades.
T. canis
se presentó en un rango entre 3.3% y 50% en Engativá
y Santafé respectivamente. La única
localidad que no reportó prevalencia para este parásito fue Fontibón. T.
leonina se presentó en 12 de las 18 localidades con un rango entre
3.8% encontrado en Suba y 33.33% en Antonio Nariño y La Candelaria.
Entre
los céstodos D. caninum presentó mayores prevalencias en comparación con Taenia spp., la mayor prevalencia encontrada
para el primero fue de 16.7% en la localidad de Santafé
mientras que para Taenia spp. fue de 3.2% en Rafael Uribe Uribe.
Giardia spp.
se encontró en las localidades de Usme, Bosa, Kennedy, Fontibón, Suba, Barrios Unidos y Ciudad
Bolívar con un rango entre 1.9% y 16.67% esta última encontrada
en Fontibón. Sarcocystis spp. fue
demostrado en 5 de las 18 localidades con el mismo rango mostrado por Giardia spp.,
mientras que Isospora spp. fue el protozoario más frecuente a través de
las localidades, ya que se diagnosticó en 13 de estas con un rango entre
20% (Chapinero) y 1.7% (Kennedy).
La
única localidad que presentó los 8 diferentes parásitos
encontrados fue Suba, mientras que los que tuvieron menos diversidad de
parásitos fueron Los Mártires con 2 (Ancylostómidos
y T. canis),
y Antonio Nariño (Ancylostómidos, T. canis y T. leonina), La Candelaria (Ancylostómidos, T.
canis y T.
leonina) y Tunjuelito (Ancylostómidos, T. canis e Isospora spp.) con 3.
La
prevalencia de los diferentes parásitos por localidades se encuentra
resumida en la Tabla 8.
Mapa de riesgo
Basados en los
parámetros de población canina callejera, relación
perro/hombre, prevalencia total de parásitos y presencia o no de los
diferentes géneros de parásitos zoonóticos por localidades, se realizó un
mapa en el cual se hace una aproximación al riesgo de
presentación de enfermedades zoonóticas
originadas por parásitos gastrointestinales caninos otorgando un punto
por cada parámetro positivo, estos puntos fueron sumados y las
localidades que obtuvieron 0, 1 o 2 puntos se catalogaron como de bajo riesgo;
las que tuvieron 3 ,4 o 5 puntos como de riesgo medio y 6, 7 o 8 se
clasificaron en la categoría de alto riesgo (Tabla 9 y Figura 1).
Entre las
localidades de alto riesgo se encuentran: Usme (5),
Kennedy (8), Barrios Unidos (12), Suba (11) y Ciudad Bolivar
(19). Las de mediano riesgo: son Usaquén (1),
Chapinero y Teusaquillo (2 y 13), Santafé
(3), San Cristobal (4), Tunjuelito
(6), Bosa
(7), Fontibón (9), Engativá
(10), Rafael Uribe Uribe (13), Los Mártires
(14), Antonio Nariño (15) y Puente Aranda (16). La Candelaria (17) es la
única localidad que aparece como de menor riesgo.
CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
AGRADECIMIENTOS
Los autores
expresan sus agradecimientos al Dr. José Navarrete y al Dr. Luis Polo
del Centro Distrital
de Zoonosis; a todo el personal de dicho centro por su ayuda con el manejo de
los animales; a todas las personas que de manera desinteresada colaboraron para
llevar a feliz término este proyecto y por último a los animales,
especialmente a los perros involucrados en este estudio, ya que sin ellos este no hubiera podido ser posible.
BIBLIOGRAFIA
Tabla 1.
Distribución de caninos muestreados por localidades.
|
Localidad |
Población
canina callejera |
Porcentaje |
Número de
perros a muestrear |
Número de
perros muestreados |
|
Usaquén |
869 |
2.08% |
13 |
13 |
|
Chapinero y Teusaquillo |
77 y 168 |
0.18% y 0.40% |
1 y 3 |
10 |
|
Santafé |
840 |
2.01% |
12 |
12 |
|
San Cristóbal |
5.208 |